Studies on flowering time and photoperiod sensitivity in domesticated and wild amaranth species (Amaranthus spp.)

Abstract

Flowering time plays fundamental roles in the local adaptation and agricultural productivity of the crops. Photoperiodic response regulates the time of flowering by adjusting the response of plant circadian rhythm to environmental signals. Amaranth (Amaranthus spp.) is a short-day crop native to Central and South America, and mainly used as grain and vegetable. Hence, photoperiod sensitivity is a pivotal trait for grain amaranths in Central Europe climatic and long-day conditions, as it determines the local adaptability and the cultivation purpose of the crop i.e., grain or biomass production. However, the knowledge on the different aspects such as breeding, domestication history and adaptation genetics is very limited in grain amaranths. In this project, we studied such different aspects of grain amaranths by addressing the elucidative photoperiod sensitivity trait. In the first study, the phenotypic evaluation of biomass yield components revealed two distinct growth types. Of those, our ten biomass genotypes showed mild to high photoperiod sensitivity, flowered late or completely rejected flowering, reached long final plant heights and low dry matter content. In contrast, the only grain type variety showed photoperiod insensitivity, flowered early, and reached a short final plant height and a relatively higher dry matter content. Our results suggested that selection for both high dry matter yield and content requires a trade-off between photoperiod sensitivity and early flowering, due to the negative correlation between these traits. In the second study, characterization of genebank accessions from the three major grain species (A. caudatus, A. cruentus, A. hypochondriacus) and their wild relative species (A. hybridus and A. quitensis) for adaptive traits such as flowering time and seed setting under long-day conditions discovered a larger photoperiodic variation in the Central American accessions ranging from insensitivity to high sensitivity, whereas South American accessions showed a more narrow variation, limited by mild sensitivity. This result suggests the Central American origin of the wild relative A. hybridus, which might have migrated from Central to South America, and potentially has been selected against high photoperiod sensitivity. Moreover, we studied the environmental variables that may influence seed setting. Photoperiod insensitive accessions set seed regardless of their origin. However, mild photoperiod-sensitive accessions set seed, only if they were from warm center of origin. In the third study, we investigated the genetic architecture of photoperiod sensitivity. The bimodal-like flowering time distributions, and the linkage and association mapping studies using three different populations revealed that photoperiod sensitivity trait is controlled in an oligogenic manner. In particular, all three populations consistently found the same ‘consensus region’ that includes a very promising candidate gene called ‘response regulator of two-component system’. The homologs of this candidate gene are responsible for photoperiodic response in a variety of different crops and the model species Arabidopsis thaliana. In addition, the phenotypic analyses, and the marker data (i) showed photoperiod sensitivity guided pleiotropic relationships between the traits, (ii) revealed a potential epistatic behavior of the genomic region controlling photoperiod sensitivity, and (iii) showed the dominance of photoperiod sensitivity over insensitivity in that region.

Der Blühzeitpunk spielt eine grundlegende Rolle für die lokale Anpassung und die landwirtschaftliche Produktivität von Kulturpflanzen. Die photoperiodische Reaktion reguliert den Zeitpunkt der Blüte, indem sie den zirkadianen Rhythmus der Pflanzen auf Umweltsignale anpasst. Amaranth (Amaranthus spp.) ist eine in Mittel- und Südamerika beheimatete Kurztagpflanze, die hauptsächlich als Getreide und Gemüse verwendet wird. Daher ist die Sensitivität der Photoperiode ein zentrales Merkmal für Getreide Amaranth unter mitteleuropäischen Klima- und Langtagbedingungen, da sie die lokale Anpassungsfähigkeit und den Anbauzweck der Pflanze, d. h. die Getreide- oder Biomasseproduktion, bestimmt. Allerdings ist das Wissen über verschiedenen Aspekte wie Züchtung, Domestikationsgeschichte und Anpassungsgenetik bei Getreide Amaranth sehr begrenzt. In diesem Projekt untersuchten wir diese verschiedenen Aspekte von Amaranth, indem wir uns mit dem aufschlussreichen Merkmal der Sensitivität der Photoperiode befassten. In der ersten Studie ergab die phänotypische Auswertung der Ertragskomponenten der Biomasse zwei unterschiedliche Wachstumstypen. Unsere zehn Biomasse Genotypen wiesen eine geringe bis hohe Sensitivität der Photoperiode auf, blühten spät oder verzichteten ganz auf die Blüte, erreichten große Endhöhen und niedrige Trockenmassegehalte. Im Gegensatz dazu zeigte die einzige Getreidesorte eine Unempfindlichkeit gegenüber der Photoperiode, blühte früh und erreichte eine kurze Endhöhe und einen relativ hohen Trockensubstanzgehalt. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass die Selektion auf hohe Trockenmasseerträge und -gehalte aufgrund der negativen Korrelation zwischen diesen Merkmalen einen Kompromiss zwischen der Sensitivität der Photoperiode und früher Blüte erfordert. In der zweiten Studie wurde bei der Charakterisierung von Genbankakzessionen der drei wichtigsten Getreidearten (A. caudatus, A. cruentus, A. hypochondriacus) und ihrer wilden Verwandten (A. hybridus und A. quitensis) hinsichtlich adaptiver Merkmale wie Blütezeit und Samenbildung unter Langtagbedingungen eine größere photoperiodische Variation bei den mittelamerikanischen Akzessionen festgestellt, die von Unempfindlichkeit bis zu hoher Empfindlichkeit reicht, während die südamerikanischen Akzessionen eine geringere Variation mit geringer Empfindlichkeit aufweisen. Dieses Ergebnis deutet auf den mittelamerikanischen Ursprung des wilden Verwandten A. hybridus hin, der möglicherweise von Mittel- nach Südamerika eingewandert ist und möglicherweise gegen eine hohe photoperiodische Empfindlichkeit selektiert wurde. Darüber hinaus untersuchten wir die Umwelteinflüsse, die die Samenbildung beeinflussen können. Akzessionen, die eine photoperiodische Unempfindlichkeit aufweisen, setzen unabhängig von ihrer Herkunft Samen an. Milde photoperiodische empfindliche Akzessionen setzten jedoch nur dann Samen an, wenn sie aus warmen Herkunftsgebieten stammten. In der dritten Studie untersuchten wir die genetische Architektur der Sensitivität auf die Photoperiode. Die bimodale Verteilung der Blütezeit und die Linkage- und Assoziationsstudien mit drei verschiedenen Populationen zeigten, dass das Merkmal der Sensitivität der Photoperiode oligogen kontrolliert wird. Insbesondere wurde in allen drei Populationen durchweg dieselbe " Konsensus Region" gefunden, die ein vielversprechendes Kandidatengen namens ‘response regulator of two-component system’ enthält. Die Homologe dieses Kandidatengens sind für die photoperiodische Reaktion in einer Reihe von verschiedenen Kulturpflanzen und der Modelpflanze Arabidopsis thaliana verantwortlich. Darüber hinaus haben die phänotypischen Analysen und die Markerdaten (i) gezeigt, dass die photoperiodische Empfindlichkeit zu pleiotropen Beziehungen zwischen den Merkmalen führt, (ii) ein potenzielles epistatisches Verhalten der genomischen Region, die die Sensitivität der Photoperiode kontrolliert, aufgezeigt und (iii) die Dominanz der Sensitivität der Photoperiode gegenüber der Unempfindlichkeit in dieser Region gezeigt.