Ontogeny and reproductive paleobiology in the Mesozoic marine reptile clade Ichthyosauria

Abstract

Ichthyosaurs were viviparous marine reptiles that occupied many consumer niches in the marine ecosystems of the Mesozoic. Their viviparous reproductive strategy lends us the opportunity to study their prenatal development in great detail and lets us assess their birthing strategies. Moreover, some species are common in Lagerstätten deposits, which means we are likewise able to assess postnatal ontogeny. The assessment of ontogeny is important in our understanding of an extinct animal’s paleobiology and necessary for its’ correct phylogenetic placement. After studying the prenatal osteological development in the ichthyosaur Stenopterygius we now recognize 4 different stages on the basis of relative cranial ossification. The overall ossification sequence was very similar to other diapsids. The establishment of multiple prenatal stages was a first for an extinct sauropsid. We likewise erected 3 postnatal stages in Stenopterygius on the basis of cranial ossification, fusion and element morphology. Recognizing multiple postnatal ontogenetic stages in model (fossil) organism such as Stenopterygius will help recognize the ontogenetic stages of less well-known species and single specimens as well as refine phylogenetic characters which may be prone to major ontogenetic differences. Moreover, the cranial ossification and ontogeny of Mixosaurus cornalianus was studied. Due to sample size and the difficult crushed material, we were unable to establish the same stages as in Stenopterygius. However, we did clarify certain parts in Mixosaurus osteology, established some ontogenetically variable traits, most notably regarding the braincase and lower jaw, and were able to assess in detail a prenatal stage. Early cranial development in Mixosaurus differs from that of Stenopterygius regarding the precise ossification of the basioccipital and exoccipital, whereby Mixosaurus possibly shows a more ancestral developmental pathway. The notochord is a structure established early in development of vertebrates and recedes during the ossification of the vertebral centra. After studying much fetal material of several taxa of ichthyosaurs across phylogeny we established that the relative size of the notochord pit can function as a proxy for determining prenatal stage (as compared to Stenopterygius). This shows that the developmental pathway is relatively conservative across ichthyosaurs, as expected, and will help in determining prenatal stage in the absence of cranial material in subsequent finds. Lastly the birth preference of ichthyosaurs was re-evaluated. A longstanding idea within the community was that ichthyosaurs preferentially (and almost exclusively) gave birth tail-first as head-first birth would increase the risk of drowning of the fetus during birth. An early diverging ichthyosaur, Chaohusaurus, was found to have head-first birth. The authors argued that it must be the ancestral and terrestrial condition, citing the drowning hypothesis. After studying three pregnant specimens of the ichthyosaur Mixosaurus, we assessed birthing orientation in all ichthyosaurs in which pregnant specimens are known. Moreover, we looked at birthing in aquatic and terrestrial extant and all extinct aquatic amniotes. We see no link between birthing in an aquatic medium and tail-first birth and thereby deem the drowning hypothesis improbable. We propose two new hypotheses for birth orientation preference. Furthermore, based on all known ichthyosaur fetuses we propose that a preference for tail-first birth originated much later in ichthyosaur evolution than previously anticipated.

Ichthyosaurier waren lebendgebärende Meeresreptilien, die in den marinen Ökosystemen des Mesozoikums viele ökologische Nischen besetzten. Ihre lebendgebärende Fortpflanzungsstrategie gibt uns die Möglichkeit, ihre pränatale Entwicklung sehr detailliert zu studieren und ihre Gebärstrategien zu bewerten. Darüber hinaus sind einige Arten in Lagerstätten verbreitet, so dass wir auch die postnatale Ontogenese beurteilen können. Die Kenntnis der Ontogenese ist wichtig für das Verständnis der Paläobiologie eines ausgestorbenen Tieres und ebenso notwendig für seine korrekte phylogenetische Einordnung. Nach der Untersuchung der pränatalen osteologischen Entwicklung des Ichthyosauriers Stenopterygius können wir anhand der relativen Verknöcherung des Schädels 4 verschiedene Stadien erkennen. Die Gesamtabfolge der Verknöcherung war der anderer Diapsiden sehr ähnlich. Zum erstenb Mal konnten bei einem ausgestorbenen Sauropsiden mehrere pränatale Stadien beschrieben werden. Auf der Grundlage der Verknöcherung des Schädels sowie der Verschmelzung und der Morphologie der Skelettelemente haben wir bei Stenopterygius ebenfalls 3 postnatale Stadien festgestellt. Die Erkennung mehrerer postnataler ontogenetischer Stadien bei (fossilen) Modellorganismen wie Stenopterygius wird dazu beitragen, die ontogenetischen Stadien von weniger bekannten Arten und von Einzelexemplaren zu erkennen und die Definition phylogenetischer Merkmale zu präzisieren, die einem größeren ontogenetischen Wandel unterlagen. In einem zweiten Schritt wurden die Schädelverknöcherung und Ontogenese von Mixosaurus cornalianus untersucht. Aufgrund der geringen Stichprobengröße und des stärker kompaktierten Zustands der Fossilien waren wir nicht in der Lage, dieselben Stadien wie bei Stenopterygius zu bestimmen. Wir konnten jedoch bestimmte Teile der Mixosaurus-Osteologie klären, einige ontogenetisch variable Merkmale feststellen, vor allem in Bezug auf das Gehirngehäuse und den Unterkiefer, und wir konnten ein pränatales Stadium detailliert beschreiben. Die frühe Schädelentwicklung von Mixosaurus unterscheidet sich von jener des Stenopterygius in der Verknöcherung von Basioccipitale und Exoccipitale, wobei Mixosaurus möglicherweise einen phylogenetisch älteren Entwicklungsweg aufweist. Die Chorda ist eine Struktur, die früh in der Entwicklung von Wirbeltieren entsteht und sich während der Verknöcherung der Wirbelzentren zurückbildet. Nachdem wir umfangreiches fötales Material mehrerer Ichthyosaurier-Taxa über die gesamte Phylogenie hinweg untersucht hatten, stellten wir fest, dass die relative Größe der Chordagrube als Hinweis für die Bestimmung des pränatalen Stadiums dienen kann (im Vergleich zu Stenopterygius). Dies zeigt, dass der Entwicklungsweg bei Ichthyosauriern erwartungsgemäß relativ konservativ ist, und dies wird bei der Bestimmung des pränatalen Stadiums in Ermangelung von Schädelmaterial bei späteren Funden helfen. Schließlich wurde die Präferenz der Ichthyosaurier für eine bestimmte fötale Gebärpositionierung neu bewertet. In der Fachwelt herrschte lange Zeit die Meinung vor, dass Ichthyosaurier ihre Föten bevorzugt (und fast ausschließlich) mit dem Schwanz voran geboren hätten, da eine Geburt mit dem Kopf voran das Risiko des Ertrinkens des Neonaten während der Geburt erhöht hätte. Bei einem frühen Ichthyosaurier, Chaohusaurus, wurde allerdings eine Geburt mit dem Kopf voraus festgestellt. Die Autoren argumentierten unter Berufung auf die Hypothese des Ertrinkens, dass es sich dabei um die urtümliche und terrestrische Form handeln müsse. Nachdem wir drei schwangere Exemplare des Ichthyosauriers Mixosaurus untersucht hatten, untersuchten wir die Geburtsrichtung bei allen Ichthyosauriern, von denen schwangere Exemplare bekannt sind. Darüber hinaus untersuchten wir die Geburten bei aquatisch bzw. terrestrisch lebenden sowie bei allen ausgestorbenen aquatischen Amnioten. Wir sehen keinen Zusammenhang zwischen der Geburt in einem aquatischen Medium und der Geburt mit dem Schwanz zuerst und halten daher die Hypothese des Ertrinkens für unwahrscheinlich. Wir schlagen zwei neue Hypothesen für die Präferenz der Geburtspositionierung vor. Darüber hinaus schlagen wir auf der Grundlage aller bekannten Ichthyosaurierföten vor, dass die Vorliebe für die caudale Geburt erst viel später in der Ichthyosaurier-Evolution entstanden ist als bisher angenommen.